Matriz espacial de mariposas en sitios costeros y cayos del norte del centro de Cuba

Sitios costeros y cayos

Se compiló información sobre la composición de especies de mariposas en 19 sitios costeros de la región noroccidental de Cuba y de 12 cayos del archipiélago Sabana-Camagüey. Esta se obtuvo de artículos científicos, del material depositado en la colección entomológica del Instituto de Ecología y Sistemática y datos inéditos de los dos primeros autores. A continuación, se brindan los sitios costeros y cayos incluidos en este estudio, el número y acrónimo empleado a lo largo del texto y entre paréntesis las coordenadas geográficas en formato decimal de cada uno.

Sitios: 1. Lado oeste de la Bahía de Mariel, MAR (-82.764, 23.021), 2. Costa Mosquito, MOS (-82.714, 23.021), 3. Banes, BAN (-82.633, 23.031), 4. El Salado, SAL (-82.608, 23.038), 5. Playa la Concha, CON (-82.442, 23.111), 6. Bosque de la Habana, BHA (-82.408, 23.113), 7. Costa al este de la Bahía de la Habana, CHE (-82.352, 23.154), 8. Ensenada de Tiscornia, TIS (-82.327, 23.144), 9. Costa Cojímar, COJ (-82.309, 23.169), 10. Playa Tarará-Mégano, TME (-82.201, 23.178), 11. Playa Santa María, SMA (-82.178, 23.175), 12. Playa Boca Ciega, BCI (-82.154, 23.170), 13. Playa Guanabo, GUA (-82.130, 23.173), 14. Playa Brisas del Mar, BMA (-82.108, 23.174), 15. Playa Rincón de Guanabo, RGU (-82.093, 23.176), 16. Punta Guano, PGU (-81.649, 23.153), 17. Canasí uveral, CUV (-81.776, 23.144), 18. Canasí bosque semideciduo, CSD (-81.770, 23.145), 19. Península de Hicacos, PHI (-81.183, 23.183), 20. Cayo las Brujas, BRU (-79.155, 22.621), 21. Cayo Español de Adentro, ESA (-79.114, 22.623), 22. Cayo Ensenachos, ENS (-79.089, 22.643), 23. Cayo Majá, MAJ (-79.076, 22.645), 24. Cayo Santa María, CSM (-79.020, 22.658), 25. Cayo Guillermo, CGU (-78.676, 22.602), 26. Cayo Coco, CCO (-78.493, 22.490), 27. Cayo Paredón Grande, PGR (-78.213, 22.477), 28. Cayo Romano, ROM (-77.646, 22.026), 29. Cayo Cruz, CRU (-77.821, 22.237), 30. Cayo Guajaba, GUJ (-77.528, 21.855), 31. Cayo Sabinal, SAB (-77.276, 21.673) (Fig. 1). La literatura consultada por sitio fue la siguiente: Fontenla (1987)Fontenla, J. L. (1987). Aspectos comparativos estructurales de tres comunidades de mariposas (Lepidoptera, Rhopalocera) en Cuba. Poeyana, 337: 1–20. (sitio 2), Fontenla y Fontenla (2023)Fontenla, Y. y Fontenla, J.L. (2023). Mariposas indicadoras ecológicas de un bosque urbano y una zona costera de la Habana, Cuba. Poeyana, 514, 1-12. (sitios 6-7), Fontenla et al. (2020)Fontenla, J. L., Fontenla, Y. y Mancina, C. A. (2020). Composición y modularidad de los ensamblajes de mariposas de Playa del Este, La Habana, Cuba. Poeyana, 511: 1-16. (sitios 10-15), Fontenla et al. (2023)Fontenla, J.L., Fontenla, Y. Zayas, A. y Ricardo, N. (2023). Red de interacciones bipartitas de visitantes florales en Guanabo, Playas del Este, la Habana, Cuba. Poeyana, 514, 1-15. (sitio 13), Núñez y Barro (2003)Núñez, R y Barro, A. (2003). Composición y estructura de dos comunidades de mariposas (Lepidoptera: Papilionoidea) en Boca de Canasí, La Habana, Cuba. Revista de Biología, 17: 8-21. (sitios 17-18), Núñez (2014)Núñez, R. (2014). Lepidoptera: Composición, distribución y aspectos ecológicos. En: Fauna terrestre del archipiélago de Sabana-Camagüey, Cuba. Eds. Daysi Rodríguez, Ángel Arias, Edwin Ruiz) pp: 101-122. (sitios 20-31). La información de los sitios 25-26 fue complementada con observaciones inéditas en el terreno. Las observaciones de los sitios 1, 3, 4, 5, 8, 9, 16 y 19 son inéditas y en cada uno de los sitios se realizaron, al menos, tres inventarios de especies de mariposas.

Análisis de la matriz de especies

Una conexión es la presencia o abundancia de una especie en una locación (Marini et al., 2018Marini, L., Bartomeus, I., Rader, R. y Lami, F. (2018). Species-habitat networks: Bridging applied ecology and network theory. BioRxiv. http://dx.doi.org/10.1101/326041.). La conectividad de la matriz de especies por sitios se estimó como la proporción de especies presentes, en relación con el número de presencias posibles (Co=total de presencias/total de especies X total de sitios) (Delmas et al., 2018Delmas, E., Besson, M., Brice, M. H., Burkle, L., Dalla-Riva, G. V., Fortin, M. J., Gravel, D., Guimarães, P., Hembry, D., Newman, E., Olesen, J. M., Pires, M., Yeakel, J. D. y Poisot, T. (2018). Analyzing ecological networks of species interactions. Biological Review DOI: https://doi.org/10.1101/112540.; Landi et al., 2018Landi, P., Minoarivelo, H. O., Brännstrom, A., Hui, C. y Dieckmann, U. (2018). Complexity and stability of ecological networks: a review of the theory. Population Ecology, 60: 319-345.). Se precisó la riqueza de especies por sitios y la cantidad de sitios ocupados por cada especie. Se calcularon los límites de confianza de los valores promedios según el método de percentil ajustado con 10 000 iteraciones de bootstrapping utilizado el programa Past, 4.0 (Hammer et al., 2001Hammer, Ø., Harper, D.A.T., y Ryan, P. D. (2001). PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9pp.).

Se calculó la variación en la composición de especies o diversidad beta de la matriz, β=(γ/α, donde gamma (γ) es igual a la riqueza total de especies de la matriz y alfa (α) la riqueza promedio de especies por sitios. La diversidad β cuantifica la cantidad de unidades de composición de especies o subfamilias presentes en el conjunto de sitios (Calderón et al., 2013Calderón, J. M., Moreno, C. E. y Zuria, I. (2013). La diversidad beta: medio siglo de avances. Revista Mexicana de Biodiversidad, 83: 879-891.; Pereyra y Moreno, 2013Pereyra, L. y Moreno, C. (2013). Divide y vencerás: revisión de métodos para la partición de la diversidad regional de especies en sus componentes alfa y beta. Revista Chilena de Historia Natural 86: 231-239.). El valor mínimo de β es 1.0, cuando todos los sitios tienen la misma composición de taxones y el valor máximo de β equivale al número de sitios si todos tuvieran una composición taxonómica diferente por completo. La heterogeneidad de la composición de taxones entre sitios se calculó por la expresión He=β/N, donde N es el número de sitios (Toumisto, 2010Toumisto, H. (2010). A diversity of beta diversities: straightening up a concept gone awry. Part 1. Defining beta diversity as a function of alpha and gamma diversity. Oecologia, 164: 853-860.). Sus valores corresponden a 1/N, cuando la diversidad beta es mínima (β=1,0) y a la unidad cuando la diversidad beta es máxima (β=N).

Se calcularon los reemplazos absolutos y relativos en la composición de taxones en las matrices. El reemplazo absoluto (βra=β-1) es el número de veces que se reemplaza la composición promedio de especies o subfamilias en el conjunto de datos. Sus valores alcanzan, desde 0, cuando sólo existe una unidad de composición de especies o subfamilias única hasta el valor N-1, cuando cada sitio tiene una composición de especies o subfamilias diferente por completo. El reemplazo relativo. (βrr= β-1/N-1), cuantifica la proporción promedio de la composición que cambia entre un sitio y el otro a través del conjunto de sitios; este va desde 0, donde la composición entre sitios es idéntica y no ocurre reemplazo entre estos, hasta 1, donde la composición de cada sitio es completamente distinta (Toumisto, 2010Toumisto, H. (2010). A diversity of beta diversities: straightening up a concept gone awry. Part 1. Defining beta diversity as a function of alpha and gamma diversity. Oecologia, 164: 853-860.).

La disimilitud o complementariedad en la composición entre sitios costeros y cayos se cuantificó mediante la diversidad beta, βto = (b+c/a+b+c), donde b y c representan el número de taxones observados en solo en un grupo y no en el otro, y a es el número de taxones comunes. βto se desglosó en sus componentes de reemplazo, βre= 2 (min b, c)/a+b+c, y de diferencia de riqueza, βri= |b-c|/a+b+c (Podani y Shmera, 2016). La importancia relativa del reemplazo equivale a IR_re= β_re/β_to, y la importancia relativa de la diferencia en riqueza equivale a IR_ri= β_ri/β_to (Carvalho et al., 2013Carvalho J., Cardoso, P., Borges, P., Schmera, D. y Podani, J. (2013). Measuring fractions of beta diversity and their relationships to nestedness: A theoretical and empirical comparison of novel approaches. Oikos, 122: 825–834.; Chen y Schmera, 2015Chen, Y. y Schmera, D. (2015). Additive partitioning of a beta diversity index is controversial. Proceeding of the National Academy of Science, USA 112: E7161.).

El anidamiento espacial es un patrón de orden donde las especies de los sitios más pobres en especies tienden a ser las que se distribuyen en más sitios, mientras que las especies que se distribuyen en menos sitios tienden a encontrarse en los sitios más ricos en especies (Ulrich y Almeida-Neto, 2012Ulrich, W. y Almeida-Neto, M. (2012). On the meaning of nestedness: back to the basis. Ecography, 35: 1-7.; Ulrich et al., 2017Ulrich, W., Kryszewski, W., Sewerniak, P., Puchalka, R. y Gotelli, N. J. (2017). A comprehensive framework for the study of species co-occurrences, nestedness and turnover. Oikos, 126: 1607-1616.). El nivel de anidamiento se calculó mediante el índice NODF. Se aplicó un modelo nulo fijo-fijo, que mantiene las filas (taxones) y columnas (sitios) constantes en cada iteración. Se aplicaron 1000 iteraciones de los datos originales utilizado el programa NODF (Ulrich, 2010Ulrich, W. (2010). NODF– a FORTRAN program for nestedness analysis Version 1.0 Werner Ulrich Nicolaus Copernicus University in Torun. Department of Animal Ecology Gagarina 9, 87-100 Torun; Poland e-mail: ulrichw@umk.pl Latest update: 23/03/2010.).

Las especies de mariposas se clasificaron en cuatro clases según la frecuencia de su presencia en la matriz de especies/sitios; raras (1-3 sitios: ≤ 10 % de los sitios), poco frecuentes (4-12 sitios: > 10 %, ≤ 40), frecuentes (13-18 sitios: > 40 %, < 60 %) y muy frecuentes (19-31 sitios: ≥ 60, 100%). Las correlaciones entre diferentes variables se estimaron por el coeficiente de Spearman y la probabilidad de que las variables no se encuentren correlacionadas se estimó mediante 10 000 permutaciones de Monte Carlo en el programa Past 4.0 (Hammer et al., 2001Hammer, Ø., Harper, D.A.T., y Ryan, P. D. (2001). PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9pp.).

Subfamilias, modularidad y conectividad

Para analizar la representación taxonómica a nivel de subfamilias se construyó una matriz con el número de especies por subfamilias entre sitios. La clasificación taxonómica se tomó de Mancina et al. (2022)Mancina, C.A., Núñez, R. y Neyra, B. (2022). Mariposas de Cuba. Guía de Campo. Editorial AMA. 241 pp. ISBN: 978-959-300-147-2.. A partir de esta matriz, se elaboró una red de interacciones bipartitas utilizando la función plotnetwork del paquete bipartite (Dormann et al., 2009Dormann, C. F., Fründ, J., Blüthgen, N., y Gruber, B. (2009). Indices, graphs and null models: analyzing bipartite ecological networks. The Open Ecology Journal 2, 7–24.). Se calcularon los índices de generalización-especialización o selectividad (H´2) y de robustez (R) de la red bipartita. H´2 varía entre 0 (red máximamente generalista o no selectiva) y 1 (red máximamente especializada o completamente selectiva). La robustez (R) es una medida de la conectividad o resiliencia del entramado ante la pérdida de sitios, esta simula la proporción de sitios que deberían ser removidos para colapsar 50% de los vínculos espaciales de las subfamilias; valores cercanos a 1 indican resiliencia elevada. Estos índices fueron calculados con la función networklevel del paquete bipartite (Dormann et al., 2009Dormann, C. F., Fründ, J., Blüthgen, N., y Gruber, B. (2009). Indices, graphs and null models: analyzing bipartite ecological networks. The Open Ecology Journal 2, 7–24.). Adicionalmente, con la función specieslevel se estimó para cada subfamilia y sitio la selectividad (d’,) y la fuerza (ST). La fuerza muestra la importancia de un sitio o subfamilia considerando la cantidad y dependencia por dicho sitio o viceversa (Beltrán y Traveset, 2018Beltrán, R. y Traveset, A. (2018). Redes de interacción entre flores e himenópteros en dos comunidades costeras. Efectos de la pérdida de hábitat. Ecosistemas, 27: 102-114.; Landi et al., 2018Landi, P., Minoarivelo, H. O., Brännstrom, A., Hui, C. y Dieckmann, U. (2018). Complexity and stability of ecological networks: a review of the theory. Population Ecology, 60: 319-345.).

Los módulos en este estudio representan grupos de superposición de sitios y subfamilias según el número de especies de estas. La conectividad dentro de los módulos es más intensa que entre módulos (Olesen et al., 2007Olesen J. M, Bascompte J, Dupont L. y Jordano, P. (2007). The modularity of pollination networks. PNAS 104 (50): 19891-19896.; Delmas et al., 2018Delmas, E., Besson, M., Brice, M. H., Burkle, L., Dalla-Riva, G. V., Fortin, M. J., Gravel, D., Guimarães, P., Hembry, D., Newman, E., Olesen, J. M., Pires, M., Yeakel, J. D. y Poisot, T. (2018). Analyzing ecological networks of species interactions. Biological Review DOI: https://doi.org/10.1101/112540.). Los módulos se determinaron mediante el algoritmo de enfriamiento simulado, que maximiza densidad de conexiones dentro de módulos y baja conexión entre estos. El coeficiente de modularidad, CM, mide la intensidad con la cual las especies tienen más conexiones que lo esperado dentro de sus módulos (Guimera y Almaral, 2005Guimera, R. y Amaral, L.A.N. (2005). Functional cartography of complex metabolic networks. Nature, 433, 895-900.). El procedimiento identifica las subfamilias más características de cada módulo como aquellas que tienen todos o la mayoría de sus conexiones dentro del módulo en cuestión; para esto se utilizaron las funciones computemodules y plotmoduleweb del paquete bipartite (Dormann et al., 2009Dormann, C. F., Fründ, J., Blüthgen, N., y Gruber, B. (2009). Indices, graphs and null models: analyzing bipartite ecological networks. The Open Ecology Journal 2, 7–24.).

El patrón de conectividad modular (subfamilia o sitio) se representa por las coordenadas z y c, las cuales cuantifican la conectividad de un nodo con otros nodos dentro de su módulo (z) y con nodos en otros módulos (c). Se distinguen cinco tipos de conectividad: Concentradores de módulos (z > 2,5, c < 0,625), estos son buenos conectores dentro de sus módulos; Concentradores de redes (z > 2,5, c > 0,625), que resultan buenos conectores dentro de sus módulos y entre módulos; Conectores (z ≤ 2,5, c ≥ 0,625), que son buenos conectores entre módulos; Periféricos (z ≤ 2,5; 0,05 < c ≤ 0,62), presentan la mayoría de sus conexiones dentro de sus módulos y Ultraperiféricos (c ≤0,05), los que tienen todas sus conexiones dentro de su módulo (Guimera y Almiral, 2005Guimera, R. y Amaral, L.A.N. (2005). Functional cartography of complex metabolic networks. Nature, 433, 895-900.; Olesen et al., 2007Olesen J. M, Bascompte J, Dupont L. y Jordano, P. (2007). The modularity of pollination networks. PNAS 104 (50): 19891-19896., Saunders y Rader, 2019Saunders, M.E. y Rader, R. (2019). Network modularity influences plant reproduction in a mosaic tropical agroecosystem. Proceeding of the Royal Society of Botany, 286, 220190296.). Estas funciones espaciales se determinaron mediante la opción C, Z en el paquete bipartite (Dormann et al., 2009Dormann, C. F., Fründ, J., Blüthgen, N., y Gruber, B. (2009). Indices, graphs and null models: analyzing bipartite ecological networks. The Open Ecology Journal 2, 7–24.).

Composición y estructura de la matriz espacial

Se observaron en la matriz espacial 134 especies entre los 19 sitios costeros y los 12 cayos estudiados. De esta cifra, 122 especies (91 %) correspondieron a los 19 sitios costeros y 97 especies (72,4 %) a los 12 cayos. El endemismo en la matriz estuvo representado por 16 especies y 20 subespecies. De manera específica, en los sitios costeros se observaron 32 endemismos, desglosados en 14 especies y 18 subespecies y en los cayos se detectaron 23 endemismos, correspondientes a 9 especies y 14 subespecies. Suplemento 1.

Las especies se distribuyeron, desde un único sitio, hasta en los 31 sitios; los de mayor riqueza fueron cayo Coco (86 especies), Canasí-Uveral (82), Canasí-Semideciduo (69) y península de Hicacos (69). La riqueza de especies entre sitios varió entre 3 y 86 especies (64,2 % del total) (Suplemento 1) y las especies se distribuyeron como promedio en nueve (29%) de los sitios. La riqueza promedio de especies por sitios fue de 38,7 especies (28,9 % del total) (Tabla 1).

En los sitios se observaron desde uno a 23 endemismos, con un promedio de 7 endemismos por sitio. La riqueza de endemismos de los sitios estuvo correlacionada de manera significativa con la riqueza total de especies (rs = 0.87, P = 0,0001). La mayoría de las especies fueron raras (50 especies, 37,3 % del total) o poco frecuentes (44, 32,8 %); las frecuentes fueron 15 (11,2 %) y las muy frecuentes 25 (18,6 %). Las especies raras se observaron sólo en 21 de los sitios (67,7 %); en los costeros se observaron 43 especies raras en 15 de los sitios, y en los cayos se registraron 19 especies raras en 6 de los cayos. (Tabla 2, Suplemento 1).

La composición general de especies por sitios resultó anidada de manera significativa (NODF observado = 67,5, P < 0,002). De manera coherente, se obtuvo correlación significativa entre la riqueza total de especies de cada sitio y el número de especies raras en los mismos (rs = 0,69, P = 0,0003). Los sitios con mayor riqueza total de especies, como Canasí, cayo Coco y la península de Hicacos, tuvieron la mayor cantidad de especies raras. Por su parte, las especies muy frecuentes representaron la mayor proporción de especies en los sitios de baja riqueza total (rs = -0.62, P = 0,0004) (Tabla 2).

La conectividad de la matriz espacial fue 28,7 % y la diversidad β ofreció un valor de 3,5 unidades de composición de especies de 31 posibles, lo cual equivale a una baja heterogeneidad (11,3 %). De igual modo, los valores de reemplazo absoluto y reemplazo relativo en la composición de especies a través de los sitios fueron muy poco intensos. El desglose de estas variables entre sitios costeros y cayos mostró valores de conectividad y diversidad beta semejantes, aunque los cayos exhibieron cifras algo superiores en cuanto a heterogeneidad y reemplazo relativo (Tabla 3).

La conectividad de las especies raras en la matriz espacial fue de sólo 5,9% y el de las poco frecuentes de 22,9%. Por su lado, las frecuentes exhibieron 47,7% de conectividad y las muy frecuentes 77,6%. La conectividad espacial de los endemismos (especies y subespecies endémicas) fue de 20,8%. El conjunto de los taxones no endémicos mostró una conectividad superior, equivalente a 31,9% (ver Suplemento 1). La composición de especies entre sitios costeros y cayos exhibió una disimilitud β baja (βto= 0,366), equivalente a 65,4 % de similitud. Los valores de los componentes de diferencia en la riqueza de especies (βri= 0,187), de reemplazo de especies (βre=0,179) y la importancia relativa de cada uno (Tri=0.511; Tre=0.489), fueron semejantes. Lo anterior indica que las dos variables aportaron en proporciones equivalentes a la diferencia en la composición de especies entre ambos grupos de sitios.

Subfamilias

Las especies observadas en los sitios costeros pertenecieron a 18 subfamilias y en los cayos a 17. Existió correlación entre la riqueza de especies por subfamilias en las áreas de estudio con la del total de Cuba por subfamilias (rs = 0,78, P = 0,0001). La riqueza de especies por subfamilias varió entre 1 y 23; aquellas con más especies fueron: Coliadinae (24 especies), Hesperiinae (21), Eudaminae (15) y Nymphalinae (15). Las subfamilias se distribuyeron entre 3 y 31 sitios, y en los sitios se observaron entre 3 y 18 subfamilias. El promedio de distribución de sitios por subfamilias fue 19,4 sitios (62,6 %) y el promedio de subfamilias por sitios fue 12 subfamilias (66,7 %) (Suplemento 1, Tabla 4).

La composición de subfamilias entre sitios mostró un valor bajo de diversidad β (2,6 unidades de composición de 31 posibles), equivalente a 8,8% de heterogeneidad en la distribución de subfamilias y su riqueza de especies a través de la matriz espacial. Los valores de reemplazos absoluto y relativo fueron también muy bajos (βra= 1,6 %, βrr = 5,3 %), lo cual indica homogeneidad elevada en la distribución de las subfamilias. La relación espacial de las subfamilias entre sitios resultó anidada de manera significativa (NODF observado = 85,0, P <0,005).

La conectividad subfamilias/sitios fue elevada (70,9%); congruente con esto la selectividad por sitios fue muy poco intensa (H2=4.7%), mientras que el nivel de robustez resultó muy elevado en esta relación espacial (R = 93,6 %) (Fig. 2). Todas las subfamilias se comportaron como generalistas de sitios. Las subfamilias con más fuerza fueron Coliadinae y Hesperiinae, seguidas por Nymphalinae y Heliconinae. De igual modo, los sitios exhibieron selectividad muy baja en cuanto a la presencia y riqueza de subfamilias. Los sitios con mayor fuerza fueron Canasí-Uveral, Canasí-Semideciduo, cayo Coco, península de Hicacos y Bosque de la Habana. (Tablas 4,5).

Modularidad y conectividad subfamilias-sitios

Se obtuvieron cuatro módulos en la combinación del número de especies por subfamilias entre sitios. El valor del coeficiente de modularidad fue bajo (CM=0,114); la mayoría de las subfamilias (68,4 %) estuvieron representadas en los cuatro módulos (Suplemento 2). Los módulos fueron los siguientes:

La mayoría de los sitios (64,5%) se comportaron como buenos conectores entre módulos, según su número de especies por subfamilias; los sitios restantes fueron periféricos (Tabla 6). La composición en subfamilias de estos sitios tuvo la mayoría de sus conexiones dentro de sus propios módulos. De igual modo, la mayoría de las subfamilias (68,4%) fueron conectoras de módulos; la proporción restante fue periférica o ultra-periférica (Tabla 7).

Composición y estructura taxonómica de la matriz espacial

Las 134 especies registradas equivalen a 73,1% del total de especies de mariposas de Cuba, lo cual constituye una representación elevada de este segmento de la fauna cubana. Los endemismos representan una proporción relativamente baja del total de Cuba (45,6%), pero estos se distribuyen sobre todo en zonas montañosas (Fontenla et al., 2022Fontenla, J. L., Fontenla, Y. y Mancina, C. A. (2022). Estructura biogeográfica de los endemismos, de mariposas entre tipos de regiones físico-geográficas del archipiélago cubano. Poeyana, 513, 1-21.; Mancina et al., 2022Mancina, C.A., Núñez, R. y Neyra, B. (2022). Mariposas de Cuba. Guía de Campo. Editorial AMA. 241 pp. ISBN: 978-959-300-147-2.). La composición global de especies se corresponde con mariposas asociadas sobre todo a terrenos llanos (Fontenla et al., 2022Fontenla, J. L., Fontenla, Y. y Mancina, C. A. (2022). Estructura biogeográfica de los endemismos, de mariposas entre tipos de regiones físico-geográficas del archipiélago cubano. Poeyana, 513, 1-21.; Mancina et al., 2022Mancina, C.A., Núñez, R. y Neyra, B. (2022). Mariposas de Cuba. Guía de Campo. Editorial AMA. 241 pp. ISBN: 978-959-300-147-2.). Desde una perspectiva físico-geográfica, las áreas que abarca la matriz espacial estudiada pertenecen a tipos de regiones físico-geográficas de llanuras (Mateo et al., 2020Mateo, J. M., Celeiro, M., Acevedo, P., Hernandez, D. y Veranes, A. (2020). Los mapas de paisajes del Atlas Nacional de Cuba LX Aniversario. Revista Cubana de Geografía, 2: 1-14.). La riqueza de endemismos en la cayería decrece, representando 64.3% de las especies endémicas y 77.8% de las subespecies endémicas de los sitios costeros. Este patrón pudiera ser consecuencia de una combinación de dificultades de eventos dispersivos desde Cuba y disponibilidad de hábitats adecuados en la cayería.

La distribución promedio proporcional de las especies fue similar en los sitios costeros y la cayería, lo cual muestra una estructura composicional semejante. Los sitios más pobres en especies se corresponden con una combinación de cayos pequeños o más homogéneos ecológicamente. Los sitios costeros con menos especies están asociados a pequeñas áreas como playa la Concha, o ambientes muy modificados, tales como Mariel, Banes, Brisas del Mar y otros.

Entre los cuatro sitios con mayor riqueza en mariposas se registran 120 especies (89,6% del total). Estas cifras destacan su importancia dentro de este sistema espacial. Dos de las áreas con gran desarrollo turístico, península de Hicacos y cayo Coco, son parte de este grupo. Semejante riqueza en especies puede estar relacionada con la presencia de áreas protegidas en ambas áreas y la abundancia de plantas con flores dentro y en el entorno de las instalaciones hoteleras.

La predominancia de especies raras y poco frecuentes en la matriz espacial indica la presencia de metapoblaciones. Un porcentaje relativamente elevado de localidades (32 %) no presentó especies raras. Con la excepción de cayo Santa María, el resto de los sitios sin especies raras, presentan baja riqueza total de mariposas. Por el contrario, la composición en mariposas de los sitios más pobres está constituida básicamente por especies muy frecuentes, lo cual sugiere la mayor adaptabilidad y resiliencia de estas últimas.

Las especies raras resultan importantes para evaluar la diversidad de un sitio, porque la manera de utilizar los recursos no es redundante, en contraste con las interacciones más generalistas de las especies más frecuentes (Francisco-Ramos y Arias-González, 2013Francisco-Ramos V. y Arias-González, J.E. (2013). Additive partitioning of coral reef fish diversity across hierarchical spatial scales throughout the Caribbean. PLoS ONE, 8 (10): e78761.; Marion et al., 2015Marion, Z.H., Fordyce, J.A. y Fitzpatrick, B.M. (2015). Extending the concept of diversity partitioning to characterize phenotypic complexity. The American Naturalist, 186: 134-145.). Vermeij y Grosberg (2018)Vermeij, G. J. y Grosberg, R. K. (2018). Rarity and persistence. Ecology Letters, 21, 3-8. enfatizan que muchas especies raras pueden ser resistentes a la extinción. Por consiguiente, representan elementos típicos e inherentes a la diversidad y caracterización de un ensamblaje en un hábitat dado.

Lo anterior es aplicable a los endemismos; la mayoría de los endemismos son raros o poco frecuentes. Los únicos endemismos frecuentes en esta matriz espacial son Battus polydamas cubensis y Pyrisitia dina dina, observados en 17 y 16 sitios, respectivamente. Los únicos muy frecuentes son Dryas iulia nudeola y Calisto herophile, distribuidos en 29 sitios la primera y en todos los sitios la segunda especie. Los sitios con mayor riqueza de endemismos coinciden con ser también los de mayor riqueza total de especies. Tal relación pudiera indicar que los sitios con más especies y, por consiguiente, los que sustentan un número más elevado de endemismos, lo son porque poseen una diversidad superior de recursos y se encuentran mejor conservados.

Entre los cuatro sitios ya mencionados más ricos en especies se registran 37 especies raras, equivalentes a 74.0% del total de este tipo de especies en la matriz espacial en tan sólo 12,9 % de los sitios. Del mismo modo, 34 de los 36 endemismos (94,4 %) se encuentran entre estos sitios. Dicha composición subraya también la importancia de estos cuatro sitios, tanto por su riqueza de especies muy frecuentes como de especies raras y poco frecuentes, incluidos la gran mayoría de los endemismos de la matriz espacial.

Entre las especies observadas en 80 % o más del conjunto de sitios costeros y cayos se encuentran Atalopedes mesogramma, Hemiargus ceraunus, Leptotes cassius, Agraulis vanillae, Dryas iulia, Heliconius charitonia, Calisto herophile, Eurema daira, Phoebis sennae y Ascia monuste. La amplitud en la distribución espacial y la abundancia de las especies reflejan diferentes estrategias de vida (Ulrich y Zalewski, 2006Ulrich, W. y Zalewski, M. (2006). Abundance and co-occurrence patterns of core and satellite species of ground beetles on small lake islands. Oikos, 114: 338-348.). Las especies que pueden considerarse núcleos resultan frecuentes a escala local y regional (Hanski, 1982Hanski, I. (1982). Communities of bumblebees: testing the core-satellite species hypothesis. Annal Zoologica Fennici, 19: 65-73.; Livinstong y Philpott, 2010Livingston, G. F. y Philpott, S. M. (2010). A metacommunity approach to co-occurrence patterns and the core-satellite hypothesis in a community of tropical arboreal ants. Ecological Research DOI https://doi.org/10.1007/s11284-010-0738-7.). Las especies mencionadas suelen ser frecuentes en estudios locales (Núñez y Barro, 2003Núñez, R y Barro, A. (2003). Composición y estructura de dos comunidades de mariposas (Lepidoptera: Papilionoidea) en Boca de Canasí, La Habana, Cuba. Revista de Biología, 17: 8-21.; Núñez, 2012Núñez, R. (2012). The butterflies of Turquino National Park, Sierra Maestra, Cuba (Lepidoptera, Papilionoidea).Arxius de Miscelania Zoologica, 10: 29-49.; Fontenla et al, 2020Fontenla, J. L., Fontenla, Y. y Mancina, C. A. (2020). Composición y modularidad de los ensamblajes de mariposas de Playa del Este, La Habana, Cuba. Poeyana, 511: 1-16.; Fontenla y Fontenla, 2023Fontenla, Y. y Fontenla, J.L. (2023). Mariposas indicadoras ecológicas de un bosque urbano y una zona costera de la Habana, Cuba. Poeyana, 514, 1-12.; Gallardo-Capó et al., 2023Gallardo-Capó, M., Álvarez, Y., Catalá, A., Vázquez, G., Gálvez, T. Carreras, A., Mayet, C. y Daguerre, J. C. (2023). Listado preliminar de las mariposas (Lepidoptera: Papilionoidea) de Puerto de Boniato, Santiago de Cuba, Cuba. Poeyana, 514, 1-8.).

Este grupo de especies, junto con otras muy frecuentes, podría considerarse como las especies-núcleos de la matriz espacial, esenciales en la conectividad de esta. Como se observa en la matriz espacial, las especies muy frecuentes representan sólo 18,7% de la composición global de la matriz espacial, pero su conectividad es de 78%. Esta conectividad es muy superior a la de las especies raras (6 %), las poco frecuentes (23 %) o, incluso, a la de las frecuentes (48 %). Como la mayoría de los endemismos son especies raras o poco frecuentes, su conectividad en la matriz espacial es menos intensa (21 %) que la de los taxones no endémicos (33 %).

La diferencia en composición de especies en ambos grupos de sitios, costeros y cayos, es poco heterogénea, según muestran los valores bajos de diversidad beta y de reemplazo, tanto absoluto como relativo. Otra característica general es la distribución anidada significativa. Este patrón espacial resulta común en sitios homogéneos ecológicamente (Ulrich et al., 2017Ulrich, W., Kryszewski, W., Sewerniak, P., Puchalka, R. y Gotelli, N. J. (2017). A comprehensive framework for the study of species co-occurrences, nestedness and turnover. Oikos, 126: 1607-1616.). Todos los sitios de este estudio tienen un factor común que los homogeniza de manera relativa: cercanía a la costa o costa en sí misma. El anidamiento se asocia con la robustez en la composición de especies del sistema (Dehling, 2018Dehling, D. M. (2018). The structure of ecological networks. En: W. Dattilo y V. Rico-Gray (Eds). En: Ecological networks in the tropics. An integrative overview of species interactions from some of the most species-rich habitats on Earth, 29-4. Springer International Publishing. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-319-68228-0-3.; Ings y Hawes, 2018Ings T. C., Hawes, J.E. (2018). The history of ecological networks. En: W. Dattilo y V. Rico-Gray (Eds). En: Ecological networks in the tropics. An integrative overview of species interactions from some of the most species-rich habitats on Earth, 15-28. Springer International Publishing.) y representa también un indicador de resiliencia (Marini, 2018Marini, L., Bartomeus, I., Rader, R. y Lami, F. (2018). Species-habitat networks: Bridging applied ecology and network theory. BioRxiv. http://dx.doi.org/10.1101/326041.). La estructura anidada resulta ventajosa en ambientes sometidos a perturbaciones aleatorias, frecuentes e intensas (Song et al., 2017Song, C., R., Rohr, P. y Saavedra, S. (2017). Why are some plant-pollinator networks more nested than others? Journal of Animal Ecology, DOI: https://doi.org/10.1111/1365-2656.12749.; Barrios, 2020Barrios, Y. C. (2020). Las plantas y los polinizadores: mutualistas inmersos en una red compleja de interacciones. Desde el Herbario CICY 12: 16–20.; Baumgartner, 2020Baumgartner, M. T. (2020). Connectance and nestedness as stabilizing factors in response to pulse disturbances in adaptive antagonistic networks. Journal of Theoretical Biology, 486: 110073.). Estos eventos ambientales, naturales o de origen antrópico, distinguen también a las áreas estudiadas. Es posible referir un ejemplo de lo señalado en la presente matriz espacial, caracterizada por su estructura anidada significativa.

Después del paso del huracán Irma en septiembre de 2017, no se observaron especies de mariposas, ni en ese mes, ni en octubre de 2017 en el sitio Costa este de la Habana. En el siguiente mes de noviembre, se registraron tres especies, y en diciembre 17 especies. Las tres especies avistadas en noviembre son muy frecuentes en esta matriz espacial. De las 17 especies observadas en diciembre, 13 son muy frecuentes y una frecuente en la matriz. En el mismo lugar, consecuencia de un frente frío severo, tampoco se observaron especies en enero de 2018. En el subsiguiente mes de febrero se observaron 19 especies, 15 de ellas muy frecuentes y las otras cuatro frecuentes en la matriz. Los valores de abundancia del ensamblaje tuvieron también una recuperación muy rápida (Fontenla, 2021Fontenla, Y. (2021). Two urban green spaces in Habana City as worthy habitats for butterfly conservation. Université de Bourgogne Franche-Comté Master Behavioural Ecology and Wildlife Management Master dissertation, 2nd year Master program BEWM 2020-2021.).

Lo expuesto resalta la importancia de las especies muy frecuentes y frecuentes en la conectividad y resiliencia de la matriz espacial. Las especies raras y poco frecuentes comienzan a recolonizar el sitio cuando este se encuentra más recuperado, ofreciendo de nuevo fuentes de alimento y refugio a orugas y adultos. Según Marini et al. (2018)Marini, L., Bartomeus, I., Rader, R. y Lami, F. (2018). Species-habitat networks: Bridging applied ecology and network theory. BioRxiv. http://dx.doi.org/10.1101/326041., cuando el sistema espacial está anidado, será afectado con probabilidad si el hábitat o sitio más rico en especies es removido. En contraste, la remoción de sitios pobres en especies que sólo interaccionan con unos pocos generalistas de sitios tiene menos probabilidad de acarrear efectos notables. Estas relaciones señalan la importancia de los cuatro sitios más ricos en especies, en especial cayo Coco.

Subfamilias, modularidad y conectividad

Las especies de las áreas de estudio se incluyen en 19 de las 20 subfamilias de mariposas presentes en Cuba; la única subfamilia ausente fue Dismorphinae de la familia Pieridae. La única especie de esta subfamilia, el endemismo Dismorphia cubana, sólo se distribuye en los principales macizos montañosos de Cuba (Mancina et al., 2022Mancina, C.A., Núñez, R. y Neyra, B. (2022). Mariposas de Cuba. Guía de Campo. Editorial AMA. 241 pp. ISBN: 978-959-300-147-2.). El patrón de riqueza de especies por subfamilias a través de la matriz espacial resulta similar al de Cuba en su totalidad. Las subfamilias con más especies en la matriz son Coliadinae, con 24 especies y 28 especies en Cuba total, Hesperiinae (21-25), Eudaminae (15-17) y Nymphalinae (15-18). La excepción a esta relación es Satyrinae (1-19). Excepto Calisto herophile, la distribución del resto de las especies de esta subfamilia se limita a áreas montañosas o asociadas a ecosistemas específicos (Mancina et al., 2022Mancina, C.A., Núñez, R. y Neyra, B. (2022). Mariposas de Cuba. Guía de Campo. Editorial AMA. 241 pp. ISBN: 978-959-300-147-2.).

Los sitios que presentan la mayor diversidad en subfamilias (17-18) son los cuatro con mayor riqueza en especies: Canasí Uveral, Canasí semideciduo, península de Hicacos y cayo Coco. En el conjunto de estos cuatro sitios se encuentran incluidas las 19 subfamilias presentes en la matriz espacial. No se observaron preferencias espaciales de consideración, ni en la totalidad de la matriz, ni por cada subfamilia en particular. La mayoría de las subfamilias tienden a estar presentes en la mayoría de los sitios como promedio. Esta estructura subraya la elevada conectividad de la matriz para este nivel de diversidad taxonómica. Los valores bajos obtenidos de diversidad beta y reemplazo, junto con la robustez elevada de los vínculos entre sitios, sugiere que, ante perturbaciones, la estructura por subfamilias mostraría resiliencia, conservando así un nivel elevado de diversidad taxonómica.

Un sitio tiene fuerza elevada si sustenta un numero alto de taxones con gran dependencia por el mismo. Sitios con fuerza elevada tendrán una función importante en la preservación del paisaje o matriz espacial (Marini et al., 2018Marini, L., Bartomeus, I., Rader, R. y Lami, F. (2018). Species-habitat networks: Bridging applied ecology and network theory. BioRxiv. http://dx.doi.org/10.1101/326041.). Los cuatro sitios con mayor fuerza, coincidentes con los de mayor riqueza en especies y subfamilias, concentran, tanto subfamilias de amplia distribución, como aquellas más restringidas en la matriz espacial. Tales propiedades resaltan, una vez más, la importancia de los mismos en la preservación de estos ambientes costeros.

Aunque se distinguen cuatro módulos, el coeficiente de modularidad resulta bajo. La mayoría de las subfamilias están presentes en los cuatro módulos, y la composición de todos estos se caracteriza por combinaciones conjuntas de sitios costeros y cayos. La modularidad refleja heterogeneidad del hábitat y de los recursos disponibles (Olesen et al., 2007Olesen J. M, Bascompte J, Dupont L. y Jordano, P. (2007). The modularity of pollination networks. PNAS 104 (50): 19891-19896.; Saunders y Rader, 2019Saunders, M.E. y Rader, R. (2019). Network modularity influences plant reproduction in a mosaic tropical agroecosystem. Proceeding of the Royal Society of Botany, 286, 220190296.). Por el contrario, la estructura de los módulos sugiere un nivel evidente de homogeneidad global en la composición y riqueza de subfamilias por sitios.

En las relaciones planta-animal, los módulos se organizan alrededor de una o dos especies de plantas (Dupont y Olesen, 2009Dupont, Y. L. y Olesen, J. M. (2009). Ecological modules and roles of species in heathland plant-insect flower visitor networks. Journal of Animal Ecology, 78: 346-353.). Así, permiten identificar nodos claves de plantas e insectos en el entramado de interacciones (Welti et al., 2017Welti, E., Helzer, C. y Joern, A. (2017). Impacts of plant diversity on arthropod communities and plant–herbivore network architecture. Ecosphere, 8 (10): e01983.; Torre et al., 2018Torre, G. S., Fernandez-Lugo, R., Guarino, R. y Fernández-Palacios, J. M. (2018). Network analysis by simulated annealing of taxa and islands of Macaronesia (North Atlantic Ocean). Ecography, 42, 1-12.; Saunders y Rauder, 2019Saunders, M.E. y Rader, R. (2019). Network modularity influences plant reproduction in a mosaic tropical agroecosystem. Proceeding of the Royal Society of Botany, 286, 220190296.). En las relaciones taxones-sitios identificadas, no parecen existir sitios en particular que definan módulos. Esta configuración refleja selectividad espacial de baja intensidad en la presencia y riqueza en especies de las subfamilias a través de los sitios.

La mayoría de los sitios y subfamilias son buenos conectores entre módulos, lo cual refuerza la conectividad de la matriz espacial. Tres de los cuatro sitios del módulo M4 son malos conectores. Cayo Coco es el único buen conector entre módulos. Estos sitios son los de mayor riqueza en especies y subfamilias, pero concentran también subfamilias con baja riqueza específica y menos conexiones en la matriz.

A manera de conclusión, las características identificadas en la matriz espacial, tales como metapoblaciones, especies con distribución muy continuas, bajo recambio en la composición, tanto de especies como de subfamilias, anidamiento significativo, resiliencia, selectividad espacial y modularidad poco intensas, junto con robustez taxones-sitios muy elevada, permiten inferir que la misma se comporta como un corredor ecológico costero. Los corredores ecológicos mantienen metapoblaciones en una matriz espacial regional de conectividad y conservación. No obstante, incluso especies de amplia distribución pudieran extinguirse a ese nivel regional, consecuencia de la degradación ecológica de la matriz espacial (Aparicio et al., 2006Aparicio, K., Candanedo, I., Martínez, R. y Delgado, F. (2006). Sitio La Amistad, Panamá: conectando pisos altitudinales mediante corredores biológicos. Panamá: The Nature Conservancy, 2006. 106p. ISBN 9962-8912-1-3.). Los hábitats embebidos en matrices urbanas deben ser considerados especialmente sensibles a la disminución de su calidad por el impacto de malas prácticas en su uso y mantenimiento, situación que puede mejorarse con prácticas amigables de manejo (Duran y Molina, 2020Duran, J. y Molina, A. G. (2020). Colores urbanos: Mariposas (Lepidoptera: Papilionoidea) de Bogotá Región (Colombia). Biota Colombiana, 21: 2.). Tal es el caso de la mayoría de los sitios de la matriz espacial.

Entre las prácticas sugeridas, se recomienda la reducción de la siega de hierbas y otras plantas, recursos potenciales o funcionales efectivos para larvas y adultos de mariposas (Haaland 2017Haaland, C. (2017). How to preserve a butterfly species within an urbanizing settlement and its surroundings: a study of the scarce copper (Lycaena virgaureae L.) in southern Sweden. Journal of Insect Conservation, 21: 917-927.; Aguilera et al., 2019Aguilera, G., Ekroos, J., Persson, A. S., Petterson, L. B. y Öckinger, E. (2019). Intensive management reduces butterfly diversity over time in urban green spaces. Urban Ecosystems, 22: 335-344.; Pérez et al., 2019Pérez, J.H., Carneiro, E., Gaviria-Ortiz, F.G., Casagrande, M.M. y Mielke, O.H.H. (2019). Urban landscape influences the composition of butterflies in public parks and fragments in Southern Brazil Community. Ecology, 20: 291-300.). Cuando existen suficientes plantas y recursos de néctar, los sitios devienen refugios para estos insectos (Han et al., 2021Han, D., Zhang, C., Wang, C., She, J., Sun, Z., Zhao, D., Bian, Q., Han, W., Yin, L., Sun, R. (2021). Differences in Response of Butterfly Diversity and Species Composition in Urban Parks to Land Cover and Local Habitat Variables. Forests, 12,140. https://doi.org/10.3390/f12020140.) y les otorga mayores posibilidades de adaptación ante cambios ambientales. Estas prácticas son esenciales para el mantenimiento de la conectividad entre parches ecológicos, al considerar que muchas especies de mariposas suelen dispersarse a través de corredores sólo mediante vuelos poco extensos (Voda et al., 2016Voda, R., Dapporto, L., Dinca, V., Shreeve, T. G., Khaldi, M. y Barech, G. (2016). Historical and contemporary factors generate unique butterfly communities on islands. Scientific Reports, 6: 28828. http://doi.org/10.1038/srep2888.).